The role of transposable elements in the adaptive evolution of fungi

Les éléments transposables (ETs) sont des éléments génétiques répétitifs et mobiles. Les ET autonomes contiennent toutes les séquences codantes nécessaires à leur excision, duplication et insertion. Les ET peuvent être considérés comme des éléments égoïstes ou des parasites génomiques, ayant le potentiel de dramatiquement perturber le génome par l’interruption de gènes, la délétion de séquences ou la modification de l'expression des gènes. Cependant, ces perturbations peuvent également offrir de nouvelles fonctions avantageuses. Des recherches récentes ont souligné les fonctions bénéfiques de certaines insertions d’ET, d’augmenter l'adaptabilité à de nouvelles conditions environnementales ou à des impacts toxiques, ou prenant part au protéome. Dans cette thèse, nous avons étudié comment les ET influencent les espèces fongiques, d'un impact local et à court terme à des échelles de temps évolutives plus profondes, et comment les ETs eux-mêmes évoluent sous des processus neutres et sélectifs. Dans le premier chapitre, nous avons étudié la dynamique des populations et l'impact des ETs sur l'évolution de la taille du génome chez un champignon phytopathogène. Malgré un fort impact de la sélection négative sur les ET, nous avons détecté une augmentation du nombre de copies entre la population d'origine et les populations plus récemment établies, avec une forte augmentation récente en Amérique du Nord. L'augmentation du nombre de copies de ET est également fortement corrélée à une augmentation de la taille du génome. Cependant, il n'est pas clair quels ETs conduisent à une augmentation de leur nombre de copies, et où les copies actives s'insèrent. Dans un deuxième chapitre, nous avons donc étudié les voies d'expansion des ETs dans plusieurs génomes de haute qualité. Nous avons constaté que les ET les plus anciens s'accumulent dans les régions avec peu de gènes et une forte indication de mécanismes de défense contre les ET. À l’inverse, les insertions les plus récentes sont généralement situées plus près de gènes et ne sont pas encore affectées par les mécanismes de défense. Pour étudier l'impact des ETs sur l'évolution du protéome, nous avons dans un troisième chapitre porté nos études sur un ensemble d’espèces couvrant le règne des champignons. Nous avons identifié les protéines qui chez ces différentes espèces présentent les indications d’une fusion entre protéines hôte et ET. Nous avons trouvé une accumulation de fusions hôte-ET chez la sous-classe des Saccharomycotina, qui de façon générale ont un faible nombre de gènes et d’ETs. La majorité des fusions hôte-ET possède un domaine hélicase, indiquant un fort impact des fonctions de liaison à l'ADN. De plus, nous avons trouvé plusieurs fusions hôte-ET qui sont potentiellement impliquées dans des mécanismes de défense contre les ET.
Abstract Transposable elements (TEs) are repetitive and mobile genetic elements. Autonomous TEs contain all coding regions needed for excision, duplication and insertion. TEs can be considered to be selfish elements or genomic parasites, with the potential to dramatically disturb the genome by gene disruption, deletion of regions or change in gene expression. However, dramatic distortion also carries the potential to provide beneficial new functions. An increasing body of research highlights beneficial impacts of TE insertions that increase adaptability to new environmental conditions or toxic impacts, or become part of the proteome. In this thesis, we studied how TEs influence fungal species from a local and short-term impact to deeper evolutionary time scales, and how TEs themselves are evolving. In the first chapter, we studied population dynamics and the impact of TEs on genome size evolution in a fungal plant pathogen. Despite a strong impact of purifying selection, we detected an increase in TE copies from the population of origin to more recently established populations, with a strong recent burst in North America. Increase in TE copy numbers is strongly correlated with an increase in genome size as well. Yet, which TEs lead to a copy number increase, and where active copies insert was not clear. We therefore studied expansion routes of TEs in a number of high-quality genomes in the second chapter. We found that older elements are accumulated in regions with low gene contents and high indication of an ascomycete-specific defense mechanisms against TEs. Insertions that are part of a recent burst are generally closer located to genes and not yet affected by defense mechanisms. To study the impact of TEs on the proteome evolution, we analyzed species covering the fungal kingdom in the third chapter. We screened for proteins with indications to be host-TE fusions. We found an accumulation of host-TE fusions in Saccharomycotina that generally have a lower gene- and TE content. The majority of host-TE fusions has a helicase TE domain, indicating a strong impact of DNA binding functions. Furthermore, we found several host-TE fusions that are potentially involved in defense mechanisms against TEs.